Изучение восстановления чувствительности при реконструкции молочной железы после мастэктомии реиннервированным и нереиннервированным DIEP-лоскутом (обзор литературы)

Статья посвящена актуальной на сегодняшний день теме реконструкции молочной железы DIEP-лоскутом с применением техники реиннервации лоскута. В ней авторы рассматривают варианты реиннервации DIEP-лоскута, а так же сравнивают между собой уровень восстановления чувствительности в реиннервированных и нереиннервированных DIEP-лоскутах. DIEP-лоскут в настоящее время является методом выбора в реконструктивно-пластической хирургии молочной железы отчасти потому, что позволяет добиться более естественного эстетического результата. Однако вопрос изучения восстановления чувствительности в лоскуте, на наш взгляд, сильно недооценен. Анализируя преимущества реконструкции молочной железы реиннервированными DIEP-лоскутами, авторы делают вывод, что наложение нервного анастомоза при реконструкции груди DIEP-лоскутом приводит к значительному улучшению восстановления чувствительности во всех областях реконструированной груди по сравнению с неиннервированными лоскутами. Сенсорное восстановление в реиннервированных лоскутах начиналось раньше, а порог кожной чувствительности был ниже. Реконструированная грудь имела все шансы на восстановление чувствительности до уровня здоровой молочной железы. Клинически значимые результаты были достигнуты как при одномоментной, так и при отсроченной реконструкции груди. На основании проведенного обзора литературы установлено, что реконструкция молочной железы с помощью реиннервированного DIEP-лоскута остается областью непрерывного изучения.

Ключевые слова: DIEP-лоскут, реиннервация, реконструкция молочной железы, сенсорная чувствительность, реиннервированный DIEP-лоскут.

The article is devoted to the current topic of breast reconstruction with a DIEP flap using the flap reinnervation technique. In it, the authors consider options for reinnervation of a DIEP flap, and also compare the level of sensitivity restoration in reinnervated and non-reinnervated DIEP flaps. The DIEP flap is currently the treatment of choice in breast reconstructive surgery, in part because it allows for a more natural aesthetic result. However, the issue of studying the restoration of sensitivity in the flap, in our opinion, is greatly underestimated. Analyzing the advantages of breast reconstruction with reinserted DIEP flaps, the authors conclude that the placement of a nerve anastomosis during breast reconstruction with a DIEP flap leads to a significant improvement in sensitivity recovery in all areas of the reconstructed breast compared to non-innervated flaps. Sensory recovery in reinnervated flaps started earlier, and the cutaneous sensitivity threshold was lower. The reconstructed breast had every chance of restoring sensitivity to the level of a healthy breast. Clinically significant results were achieved with both immediate and delayed breast reconstruction. Based on the literature review, it was found that breast reconstruction using a reinnervated DIEP flap remains an area of continuous study.

Keywords : DIEP flap, reinnervation, breast reconstruction, sensory sensitivity, reinnervated DIEP flap.

ВВЕДЕНИЕ

На сегодняшний день во многих центрах DIEP-лоскут признан ведущим методом реконструкции груди аутологичными тканями благодаря стабильной эстетической удовлетворенности пациентов при минимальном повреждении донорского участка [19; 20; 22; 23]. Однако вопрос изучения восстановления чувствительности в лоскуте, на наш взгляд, сильно недооценен, а реиннервация DIEP-лоскута во время реконструкции совсем не рассматривается среди большинства хирургов [21].

Цель исследования: проанализировать российские и зарубежные источники литературы, в которых рассматриваются ключевые этапы развития реконструкции молочной железы с использованием реиннервированных DIEP-лоскутов, техники реиннервации данных лоскутов, анализ полученных результатов, а так же оценка качества жизни больных, которым проводилась реконструкция молочной железы с использованием реиннервированного DIEP-лоскута.

Актуальность темы: Восстановление чувствительности после реконструкции молочной железы является важным фактором защиты лоскута. В нескольких статьях описана травматизация реконструированной груди из-за неспособности пациентки ощущать повреждения кожи или тканей [1–4; 21]. Наличие чувствительности позволяет пациентке быстрее реагировать на повреждающие факторы, а так же, что чрезвычайно важно, предотвратить травматизацию груди, благодаря адекватным реакциям на боль, холод и тепло [5; 6]. Кроме того, исследования показывают, что возвращение чувствительности существенно повышает качество жизни пациенток и положительно влияет на их самооценку [7; 8; 19; 20; 21]. Temple и другие подтвердили это, используя множество общепринятых опросов и анкет (9). Shaw et al. приводили данные о возврате эрогенных ощущений в 11 % случаев (10).

Чувствительная иннервация молочной железы: Чувствительность молочной железы обеспечивается медиально-передними кожными ветвями 1-6 межреберных нервов, латерально-латеральными кожными ветвями 2–6 межреберных нервов и сверху — ветвями надключичного нерва. Сосково-ареолярный комплекс иннервируется латеральной кожной ветвью 4-го межреберного нерва [11-12] (Рис. 1).

Рис. 1. Иннервация молочной железы

История развития: Первый случай реконструкции молочной железы реиннервированным DIEP-лоскутом с использованием 4 межреберного нерва, как реципиентного, был описан Allen and Treece в 1994. В процессе операции латеральная кожная ветвь четвертого межреберного нерва сшивалась с одним или двумя чувствительными нервами лоскута. Для этого, по мнению авторов, необходимо было сохранить несколько сантиметров латеральной кожной ветви четвертого межреберного нерва во время мастэктомии. В исследовании был описан один случай реиннервации DIEP лоскута. Это 42-летняя пациентка, которой ранее была выполнена левосторонняя мастэктомия. Во время мастэктомии было сохранено около 4 см латеральной кожной ветви 4-го межреберного нерва после его выхода из межреберного пространства. При помощи Доплерографии были визуализированы и выделены две сосудистые ножки, питающие DIEP-лоскут. Сенсорные ветви, иннервирующие кожу лоскута, находятся в одном фасциальном футляре с перфорантными сосудами [15$ 16] (Рис. 2). Они были анастомозированы с латеральной кожной ветвью 4-ого межреберного нерва. Через 5 месяцев после операции пациентка сообщила о практически полном восстановлении чувствительности в реконструированной груди. Сестра пациентки, которой ранее была проведена реконструкция молочной железы TRAM-лоскутом на ножке, не отметила возвращения чувствительности.

Рис. 2. Сенсорные ветви, иннервирующие кожу лоскута, находятся в одном фасциальном футляре с перфорантными сосудами

На основании полученных данных был сделан вывод, что реиннервация DIEP-лоскута напрямую влияет на восстановление чувствительности в реконструированной молочной железе. После публикации данного исследования многие авторы стали использовать латеральную кожную ветвь 4-го межреберного нерва как реципиентную для реиннервации DIEP-лоскута.

Однако наложение нервного анастомоза с латеральной кожной ветвью 4 межреберного нерва не всегда возможно, так как он часто повреждается при мастэктомии. Кроме того, поиск и выделение данного нерва существенно увеличивали время операции. Не было точных данных, свидетельствовавших о том, что степень восстановления чувствительности в реиннервированных лоскутах статистически значимо выше, чем в нереиннервированных.

В 2011г. Santanelli et al. провели проспективный компьютерный анализ восстановления чувствительности после реконструкций молочных желез нереиннервированными DIEP-лоскутами.

В исследование были включены 30 пациенток с раком молочной железы, которым была назначена модифицированная радикальная мастэктомия и одномоментная реконструкция DIEP-лоскутом, без наложения анастомоза между сенсорными нервами. Исследование чувствительности по 4 квадрантам проводилось на контрлатеральной (здоровой) молочной железе до операции, а на реконструированной груди через 6 и 12 месяцев после операции. Центральная зона лоскута не исследовалась. В последующем было проведено сравнение полученных данных (Рис. 3, 4, 5).

Рис. 3. Contralateral healthy breast pressure thresholds. SLQ , superior lateral quadrant; SMQ , superior medial quadrant; ILQ , inferior lateral quadrant; IMQ , inferior medial quadrant; 1-Sp , one-point static discrimination; 1-Mp , one-point moving discrimination; 2-Sp , two-point static discrimination; 2-Mp , two-point moving discrimination

Рис. 4. DIEP flap pressure thresholds at 6 months postopera-tively. SLQ , superior lateral quadrant; SMQ , superior medial quad- rant; ILQ , inferior lateral quadrant; IMQ , inferior medial quadrant; 1-Sp , one-point static discrimination; 1-Mp , one-point moving discrimination; 2-Sp , two-point static discrimination; 2-Mp , two- point moving discrimination

Рис. 5. DIEP flap pressure thresholds at 12 months postopera-tively. SLQ , superior lateral quadrant; SMQ , superior medial quad- rant; ILQ , inferior lateral quadrant; IMQ , inferior medial quadrant; 1-Sp , one-point static discrimination; 1-Mp , one-point moving discrimination; 2-Sp , two-point static discrimination; 2-Mp , two- point moving discrimination

В результате сравнения выяснилось, что все лоскуты DIEP показали спонтанную реиннервацию со статистически значимыми улучшениями от 0 до 6 и от 0 до 12 месяцев после операции. Вероятнее всего, это произошло за счет врастания ветвей чувствительных нервов от краев раны или более глубоких структур в ткани лоскута.

В данном исследовании были продемонстрированы результаты только одномоментных реконструкций. Кроме того, в группу сравнения не были включены пациенты, которым была выполнена реиинервация DIEP-лоскута.

Spiegel et al. в 2013 году опубликовали исследование, в котором предложили использовать переднюю кожную ветвь 3-го межреберного нерва в качестве реципиентной при реконструкции груди, а так же впервые описали алгоритм её поиска и выделения. Основным аргументом в пользу данного нерва стало то, что он находится в том же микрохирургическом поле, где и внутренние грудные (реципиентные) сосуды. Это, по мнению авторов, позволяет сэкономить время операции, по сравнению с использованием 4-го межреберного нерва в качестве реципиентного (Рис.6).

Рис. 6. Анатомия межреберного СНП и внутренних грудных сосудов: 1 — латеральная кожная ветвь межреберного нерва, 2 — межреберный СНП, 3 — наружная межреберная мышца, 4 — внутренняя межреберная мышца, 5 — глубокий слой внутренней межреберной мышцы (в котором проходит СНП), 6 — передняя кожная ветвь межреберного нерва

Исследование включало ретроспективный обзор 57-ми реконструкций груди DIEP-лоскутами у 35 пациенток. 33 лоскута были реиннервированны с использованием коллагеновой трубки (NeuroTube) (Рис. 7, 8), 15 лоскутов были реиннервированы прямым анастомозом донорского нерва с реципиентным, 9 лоскутам не была проведена реиннервация — использованы как группа контроля. Что бы узнать, происходит ли улучшение чувствительности со временем, пациенты были разделены на 2 группы: прооперированные <95 недель назад, и прооперированные >95 недель назад.

Диссекция донорских веточек чувствительных нервов проводилась до уровня фасции живота. Такая техника позволяет сохранить двигательную порцию нерва, необходимую для двигательной иннервации прямой мышцы живота (Рис. 9).

Рис. 9. Внешний вид DIEP-лоскута на этапе выделения перфорантов глубокой нижней эпигастральной артерии и сенсорной ветви межреберного нерва

Реципиентный нерв визуализировался в третьем межреберье при выделении внутренней грудной артерии и вены. Для этого проводилась аккуратная резекция прилежащей межреберной мышцы (авторы предпочитали выделять реципиентные сосуды без резекции ребра). Согласно исследовательским данным, передняя кожная ветвь третьего межреберного нерва обнаруживалась в месте соединения нижней части ребра с грудиной в 80 % случаев. Этот нерв выделялся до верхней части реципиентных сосудов и пересекался медиально. Реиннервация проводилась либо напрямую между донорским и реципиентным нервом нитью нейлон 9/0, либо с использованием 40-мм нервного канала (при этом донорский и реципиентный нервы сшиваются с противоположными концами трубки нитью нейлон 8/0) (Рис. 10).

Рис. 10. Анастомоз внутренних грудных артерии и вен с перфорантами от глубокой нижней эпигастральной артерии и вен. Анастомоз передней кожной ветви 3-го межреберного нерва с сенсорной ветвью DIEP-лоскута

Каждая молочная железа была разделена на 9 областей: 5 областей представляли собой кожу лоскута (в центре, как правило, находился реконструированный сосок), 4 представляли собой кожу молочной железы, оставшуюся после мастэктомии (Рис. 11). Оценка чувствительности проводилась с использованием сенсорного устройства (Sensory Management Services, LLC, Baltimore, Md.) Единицы измерения — г/мм2. Критерием исключения считались значения более 100 г/мм2.

Рис.11. Разделение молочных желез на 9 областей для исследования чувствительности

В результате исследования самые низкие пороги чувствительности наблюдались у пациенток, которым был выполнен анастомоз нервов с применением миелиновой трубки. Самые высокие пороги чувствительности наблюдались после реконструкции без реиннервации (Рис.12). Время, необходимое для поиска, выделения передней кожной ветви 3-го межреберного нерва и наложения анастомоза составило в среднем 8–15 минут.

В 2019 году Beugels et al. опубликовали крупное проспективное исследование, целью которого было оценить влияние наложения нервного анастомоза на восстановление чувствительности при реконструкции груди DIEP-лоскутом. Вторая задача заключалась в том, что бы выяснить, улучшается ли восстановление чувствительности с течением времени после операции.

В исследование были включены 48 реиннервированных и 61 нереиннервированных DIEP-лоскута. Контрлатеральная молочная железа выступала в качестве эталона чувствительности.

Рис.12. Различия в порогах давления между иннервируемыми с применением миелиновой трубки, прямым анастомозом нервов и неиннервируемыми DIEP-лоскутами, измеренные до или после 95 недель

Оценка чувствительности проводилась с использованием монофиламентов (палочек) Semmes-Weinstein (набор из 20 палочек) с диапазоном силы приложения от 0,008 г до 300 г. Области исследовались в случайной последовательности одним исследователем, который не знал, была ли проведена реиннервация лоскута. Исследователь прикладывал монофиламенты перпендикулярно коже, начиная с самого легкого филамента, до достижения порога чувствительности. Филаменты прикладывались к коже до момента изгиба в форму буквы С на 1,5 секунды во всех областях. Порогом чувствительности считалось значение самого легкого филамента, который пациент мог ощутить хотя бы в 1 из 3 измерений [13–14]. Тестирование проводилось при закрытых глазах пациента, в лежачем положении, в тишине, при комнатной температуре. Контрлатеральная (неоперированная) молочная железа у пациентов с односторонней реконструкцией служила как ориентир чувствительности «нормальной груди».

Исследование проводилось раз в месяц. Улучшение чувствительности с течением времени наблюдалось в обоих группах. С каждым месяцем пороговое значение моноволокна снижалось на 0,083 у реиннервированных (р <0,001) и на 0,012 у нереиннервированных лоскутов (р <0,001). На рис. 13 показаны диаграммы, иллюстрирующие восстановление чувствительности в иннервированных и неинервированных DIEP-лоскутах с течением времени.

Рис. 13

Однако в большинстве случаев чувствительность оперированной груди не достигала значений контрлатеральной. Кроме того, часто пациентки чувствовали одну и ту же силу приложения по-разному на здоровой и оперированной молочной железе (вопрос о том, на сколько сильно пациентки чувствуют стимул, а не только могут ли они его чувствовать — дает дополнительную информацию о качестве восстановления).

Интерпретация результатов теста показала, что восстановление чувствительности в нереиннервированных лоскутах не достигало порога защитного ощущения, тогда как чувствительность реиннервированных лоскутов восстанавливалась до уровня ослабленного защитного ощущения, а в некоторых участках даже до уровня легкого прикосновения [17; 18]. Это доказывает, что наложение нервного анастомоза приводит к клинически значимому улучшению сенсорного восстановления груди. Большинство пациентов с иннервированными лоскутами утверждали, что их восстановленная грудь ощущалась как здоровая, а некоторые даже сообщили о возвращении эрогенных ощущений.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Результаты исследований демонстрируют, что наложение нервного анастомоза при реконструкции груди DIEP-лоскутом приводит к значительному улучшению восстановления чувствительности во всех областях реконструированной груди по сравнению с неиннервированными лоскутами. Сенсорное восстановление в реиннервированных лоскутах начиналось раньше, а порог кожной чувствительности был ниже. Реконструированная грудь имела все шансы на восстановление чувствительности до уровня здоровой молочной железы. Клинически значимые результаты были достигнуты как при одномоментной, так и при отсроченной реконструкции груди. Таким образом мы считаем, что наложение нервного анастомоза является важным этапом при реконструкции груди DIEP-лоскутом.

1. Mahajan AL, Chapman TW, Mandalia MR, et al. Sun burn as a consequence of resting reading glasses on a reconstructed breast. J Plast Reconstr Aesthet Surg. 2010;63:e170.
2. Kay AR, McGeorge D. Susceptibility of the insensate reconstructed breast to burn injury. Plast Reconstr Surg. 1997;99:927.
3. Gowaily K, Ellabban MG, Iqbal A, et al. Hot water bottle burn to reconstructed breast. Burns 2004;30:873–874.
4. Nahabedian MY, McGibbon BM. Thermal injuries in autogenous tissue breast reconstruction. Br J Plast Surg. 1998;51:599–602.
5. Enajat M, Rozen WM, Audolfsson T, Acosta R. Thermal injuries in the insensate deep inferior epigastric artery perforator flap: Case series and literature review on mechanisms of injury. Microsurgery 2009;29:214–217.
6. Mohanna PN, Raveendran SS, Ross DA, Roblin P. Thermal injuries to autologous breast reconstructions and their donor sites: Literature review and report of six cases. J Plast Reconstr Aesthet Surg. 2010;63:e255–e260.
7. Macadam SA, Zhong T, Weichman K, et al. Quality of life and patient-reported outcomes in breast cancer survivors: A multicenter comparison of four abdominally based autologous reconstruction methods. Plast Reconstr Surg. 2016;137:758–771
8. Cornelissen AJM, Beugels J, van Kuijk SMJ, et al. Sensation of the autologous reconstructed breast improves quality of life: A pilot study. Breast Cancer Res Treat. 2018;167:687–695.
9. Temple CL, Ross DC, Kim S, et al. Sensibility following in- nervated free TRAM flap for breast reconstruction: part II. Innervation improves patient-rated quality of life. Plast Reconstr Surg. 2009;124:1419–1425.
10. Shaw WW, Orringer JS, Ko CY, Ratto LL, Mersmann CA. The spontaneous return of sensibility in breasts reconstructed with autologous tissues. Plast Reconstr Surg 1997; 99: 394–9.
11. Jaspars JJ, Posma AN, van Immerseel AA, Gittenberger-de Groot AC. The cutaneous innervation of the female breast and nipple-areola complex: Implications for surgery. Br J Plast Surg. 1997;50:249–259.
12. Schlenz I, Kuzbari R, Gruber H, Holle J. The sensitivity of the nipple-areola complex: An anatomic study. Plast Reconstr Surg. 2000;105:905–909.
13. Weinstein S. Fifty years of somatosensory research: From the Semmes-Weinstein monofilaments to the Weinstein Enhanced Sensory Test. J Hand Ther. 1993;6:11–22; discussion 50.
14. Bell-Krotoski J, Tomancik E. The repeatability of testing with Semmes-Weinstein monofilaments. J Hand Surg Am. 1987;12:155–161.
15. Yap LH, Whiten SC, Forster A, Stevenson JH. The anatomical and neurophysiological basis of the sensate free TRAM and DIEP flaps. Br J Plast Surg. 2002;55:35–45.
16. Mol FMU, Lataster A, Scheltinga M, Roumen R. Anatomy of abdominal anterior cutaneous intercostal nerves with respect to the pathophysiology of anterior cutaneous nerve entrapment syndrome (ACNES): A case study. Transl Res Anat. 2017;8–9:6–10.
17. Blondeel PN, Demuynck M, Mete D, et al. Sensory nerve repair in perforator flaps for autologous breast reconstruction: Sensational or senseless? Br J Plast Surg. 1999;52:37–44.
18. Bell-Krotoski J, Weinstein S, Weinstein C. Testing sensibility, including touch-pressure, two-point discrimination, point localization, and vibration. J Hand Ther. 1993;6:114–123.
19. Hunsinger V, Hivelin M, Derder M, Klein D, Velten M, Lantieri L. Long-term follow-up of quality of life following DIEP flap breast reconstruction. Plast Reconstr Surg. 2016;137:1361–1371.
20. Macadam SA, Zhong T, Weichman K, et al. Quality of life and patient-reported outcomes in breast cancer survivors: A multicenter comparison of four abdominally based autologous reconstruction methods. Plast Reconstr Surg. 2016;137:758–771.
21. В. Ф. Байтингер, К. А. Силкина. Чувствительная иннервация микрохирургических лоскутов, применяемых в реконструктивной маммопластике. Вопросы реконструктивной и пластической хирургии № 2 (49) июнь 2014; стр.11–19
22. Синельников М. Е., Старцева О. И., Мельников Д. В., Иванов С. И. Микрососудистые аспекты реваскуляризации перфорантного нижнего эпигастрального лоскута при реконструкции молочных желез. Сеченовский вестник. 2019; 10 (3): 22–29. DOI: 10.26442/22187332.2019.3.22–29
23. Дуадзе И. С., Зикиряходжаев А. Д., Сухотько А. С., Старкова М. В., Усов Ф. Н., Багдасарова Д. В., Джабраилова Д. Ш., Хакимова Ш. Г. Реконструкция молочной железы с использованием лоскута на перфоранте глубокой нижней эпигастральной артерии (DIEP-flap). История развития. Исследования и практика в медицине. 2021; 8(3): 108–117. https://doi.org/10.17709/2410–1893–2021–8-3–10