Ecological benefit of “algolization” with green algae Chlorella vulgaris strain for water bodies is claimed to be theoretically grounded in alleged negative influence of Ch.vulgaris exudates (exometabolites) on cyanobacteria. In this article we compare this declaration to the current scientific data about interspecies interactions between green algae Ch.vulgaris and cyanobacteria Microcystis, Aphanizomenon, as well we propose a hypothesis of ecosystemic degradation of water bodies caused by “algolization”.

Keywords: algolization, correction of algocenosis, chlorella, bioremediation, ecosystem degradation, eutrophication, cyanobacterial blooms, potable water sources

Введение

В 2014 г. XI съезд Гидробиологического общества при Российской академии наук (ГБО РАН) признал метод альголизации водоемов «ложным и наносящим значительный вред российской гидробиологии» [1]. Отечественными учеными, изучившими реакцию экосистемы на “альголизацию” в Черноисточинском, Ижевском, Пензенском и др. водохранилищах было обнаружено, что на фоне проведения процедуры “альголизации”, в экосистеме произошел выбор монодоминатного вида цианобактериального цветения, а плотность цианобактериального ”цветения” многократно возросла [49]: «В итоге на сомнительное мероприятие (“альголизацию”) в 2011–2014 гг. были потрачены муниципальные средства, обещаемого эффекта улучшения состояния водоема не произошло, наоборот, в дальнейшем наблюдалась ускоренная деградация экологической системы. Природный альгоценоз водоема повторил путь альгоценозов Ижевского и Пензенского водохранилищ — стал монодоминантным с активным развитием токсичной водоросли Aphanizomenon flos-aquae» [49]

В этой работе мы объясняем экологический механизм выбора монодоминантного вида цианобактериального цветения (A.flos-aqua), и выдвигаем гипотезу о экосистемном вреде “альголизации”, искусственно стимулирующей цианобактериальные сукцессии “эукариотическая зеленая водоросль → азотфиксирующая цианобактерия → не фиксирующая азот цианобактерия (Microcystis)”.

1. Теоретические основы метода “альголизации”.

«Теоретической основой альголизации являются антагонистические отношения между. различными группами фитопланктона. Альголизация заключается во внесении в водоемы искусственно выращенной зеленой микроводоросли хлореллы, экзометаболиты которой негативно воздействуют на сине-зелёные водоросли, т. е. хлорелла борется с сине-зелёными водорослями путем прямой конкуренции». [2],- авторы публикации (2019) “Моделирование и анализ процесса альголизации технологического водоема новолипецкого металлургического комбината на основе мультифрактальной динамики” подтверждают это заявление ссылками на свои статьи [3], [4]. Ни в одной из работ [2,3,4] не приведены описание и свойства, выделяемых Ch.vulgaris веществ, не раскрыты негативные эффекты выделений Ch.vulgaris на физиологические пути СЗВ, не даны экспериментальные доказательства (лабораторный эксперимент). Коль скоро явление аллелопатии, т. е. подавление (или стимулирование) роста одних водорослей выделениями других водорослей, положено в теоретическую основу “альголизации”, cчитаем необходимым напомнить, что: “Культивирование микроводорослей в очищенных от клеток фильтратах является полезным подходом к выявлению аллелопатических эффектов путем устранения прямого контакта и конкуренции за питательные элементы”. [32]

2. Негативное действие выделений Chlorella vulgaris на СЗВ

Поиск научных исследований, показывающих негативное действие выделений Сh.vulgaris на СЗВ не дал положительных результатов. Исследование (2004) “Полиненасыщенные жирные кислоты и их действие на экологию планктона и других организмов” уточняет роль производимого Chlorella vulgaris вещества “хлореллин”: “Pratt & Fong (1940) сообщали, что фильтраты 15 суточной культуры Chlorella vulgaris содержали автоингибитор. Ингибирующая субстанция как было показано имела антибактериальные свойства и была названа в 1944 году “хлореллин”. [23] Автоингибиторами в альгологии называют побочные продукты метаболизма, производимые водорослями (например, Skeletonema costatum, Chlorella), которые подавляют рост собственной популяции или вызывают запрограммированную гибель клеток, в основном во время стационарной фазы или фазы старения. Антибактериальные свойства хлореллина исследовались на бактериях кишечной палочки, стафилококка. [33] Ислледование (2017) «Аллелопатия и конкуренция между Chlorella vulgaris и Pseudokirchneriella subcapitat: эксперименты и математическая модель» подтвердило, что “аллелохимикаты, выделяемые Ch. vulgaris (называемые хлореллин), оказывают подавляющий эффект на P. Subcapitata” [18]. P. subcapitata — эукариот из видового сообщества эукариотических зеленых микроводорослей, к которым принадлежит сама Ch.vulgaris. В 2022 году китайские ученые опубликовали экспериментальное свидетельство о том, что Сhlorella pyrenoidosa аллелопатически влияет на эукариотическую динофитовую водоросль H. Bohaiensis, однако последняя выигрывает конкуренцию за счет более эффективной эксплуатации питательных элементов (азот, фосфор). [5] В исследовании (2024) “Биотехнологические подходы к подавлению цветений Microcystis: понимание и вызовы”, в котором корейские ученые рассматривают различные биологические способы обуздания цветений СЗВ вида Microcystis с помощью цианобактерицидных бактерий, грибов, зоопланктона, высших водных растений, цианофагов, отдельная глава посвящена использованию эукариотических микроводорослей: “Колониальная Microcystis демонстрирует бо́льшую сопротивляемость световому стрессу и химическим материалам, чем эукариотические водоросли, и Microcystis и ее выделения оказывают аллелопатическое действие на Scenedesmus quadricauda и Chlorella pyrenoidosa. <…> При различных температурах и концентрациях фосфора, M. aeruginosa и C. pyrenoidosa показывают разные схемы конкуренции. Хотя C. pyrenoidosa преобладала при низких температурах и высоких концентрациях фосфора, M. aeruginosa подавила C. pyrenoidosa при более высоких температурах благодаря более эффективным системам извлечения фосфора и аллелопатическому действию. <…> Однако, Microcystis также оказывает аллелопатическое действие на эукариотические водоросли такие как S. quadricauda, C. pyrenoidosa, and Cyclotella meneghiniana. Более того, аллелопатические эффекты варьируются в зависимости от фазы роста M. aeruginosa и видов микроводорослей, что усложняет практическое применение эукариотических водорослей для подавления Microcystis в полевых условиях.” [7] Исследователи ФГУП РосНИИВХ, г. Екатеринбург отмечают: “Среди изученных 11 культур сине-зелёных водорослей только 4 погибли в присутствии хлореллы. Остальные смогли через некоторое время адаптироваться и даже начать развиваться, а на одну культуру (№ 535, Synechococcus sp.) хлорелла оказала стимулирующее действие. Наиболее эффективно хлорелла подавляет развитие сине-зелёных водорослей в большой концентрации, когда плотности сопоставимы или плотность хлореллы превышает плотность сине-зелёных водорослей. Речь в данном случае идет об очень высокой численности хлореллы — от 3 до 8 млрд кл. /л (млн кл. /мл), которая наблюдалась от начала и до конца эксперимента.” [51] Отметим, что плотность клеток 3–8 млрд. кл/л в 3000–8000 раз превышает нормальное содержание клеток водорослей для водоема, и в полевых условиях будет соответствовать сильнейшему “цветению” с участием Ch.vulgaris. В исследовании “Взаимное влияние цианобактерий и зеленых водорослей при совместном культивировании на примере Dolichospermum spiroides, Planktothrix agardhii и Chlorella vulgaris” [6] экспериментально доказано: “В серии опытов не установлено влияние культуры Chlorella vulgaris BIN на жизнеспособность клеток исследованных цианобактерий. При высоких показателях плотности цианобактерий в концентрациях 10:1, 100:1, 1000:1 число мертвых клеток хлореллы увеличивалось. Токсическое воздействие было более выражено у штамма CALU 799 D. spiroides по сравнению со штаммом CALU 1749 Planktothrix agardhii.” На этом список исследований, посвященных способности выделений зеленой водоросли Ch.vulgaris негативно влиять на СЗВ исчерпан.

3. Негативное действие выделений СЗВ на Ch.vulgaris.

С другой стороны, в большом числе научных публикаций, с помощью лабораторных экспериментов доказано, что выделения токсичных СЗВ (цианотоксины) подавляют рост, фотосинтез, метаболизм, и разрушают клетки Сh.vulgaris. В исследовании (1979) “Ростовые взаимодействия между СЗВ (Anabaena Oscillarioides, Microcystis aeruginosa) и зеленой (Chlorella sp.) водорослью.” авторы показали прямую межвидовую конкуренцию С.vulgaris и СЗВ в лабораторном эксперименте: “Anabaena и Microcystis обе подавляли рост Chlorella в то время как Microcystis также подавлял рост Anabaena. Подавляющий эффект Microcystis как было обнаружено зависел от высоких концентраций исходного водорослевого инокулята и исходной концентрации питательных элементов таких как неорганический фосфор, что показывает, что природа подавления заключается в производстве Microcystis подавляющих внеклеточных продуктов. C другой стороны, подавляющий эффект Anabaena в отношении Chlorella является следствием конкуренции за питательные элементы, в которой Anabaena является более эффективным конкурентом за доступные фосфаты . ” [19] В исследовании (1979) “Рост СЗВ в оксидационных прудах Манукау (Новая Зеландия) — экспериментальные исследования взаимодействия водорослей” описан эксперимент: “В смешанной культуре Chlorella подавляет Anabaena только при высокой стартовой дозе Chlorella и низкой у Anabaena. С другой стороны, при всех концентрациях Anabaena быстро доминировала над Chlorella. Эти результаты были подтверждены в интерактивных трубах где водоросли были разделены и результаты показали, что Microcystis также подавляет рост Chlorella. Эксперименты с фильтратом показали, что Microcystis и Anabaena производят отделяемое фильтрованием вещество способное подавить рост Chlorella, и, что Chlorella не оказывает никакого влияния на СЗВ за счет растворимых веществ.” [24] “Потенциально токсичный штамм Aphanizomenon flos-aquae был изолирован из цветения в эвтрофном озере (Vela Lake) в мае 2001 и была произведена оценка его роста при различных концентрациях нитрата (0.00, 0.85, 8.50 and 85.01 мгNO3-.Л-1) и фосфата (0.00, 0.55, 2.18, 4.36 and 8.71 мгPO43-.Л-1). Потенциальное подавляющее действие выделений штамма на рост двух микроводорослей (Chlorella vulgaris и Pseudokirchneriella subcapitata) было также проверено. Рост изученного штамма цианобактерии подтвердил сильную зависимость от фосфора, в более сильной степени, чем от азота, вероятно из-за способности фиксировать азот. В отношении потенциального действия на зеленую водоросль, выделения A. flos-aquae подавили рост C. vulgaris.”, — отмечается в исследовании (2004) “Рост Aphanizomenon flos-aqua и действие выделений на рост двух зеленых водорослей.” [25]

4. Негативное действие выделений (цианотоксинов) СЗВ на физиологические пути Ch.vulgaris.

“За последние два десятилетия, было заявлено о более 2000 вторичных метаболитиов цианобактерий. Предыдущие исследования предполагают, что в аллелопатическом действии участвуют другие вторичные метаболиты вместе с цианотоксинами. Два хорошо описанных аллелохимиката, фишереллин, производимый Fischerella muscicola и цианобактерин Scytonema hofmanni, отвечают за подавление фотосинтеза у других видов. В дополнение, cообщается, что Microcystis aeruginosa выделяет линолевую кислоту, подавляющую рост Chlorella vulgaris и фотосинтез, метаболизм углерода и аминокислот у Auxenochlorella pyrenoidosa (Chlorella pyrenoidosa). <…> Микроцистины являются наиболее распространенными цианотоксинами. На сегодня, 286 вариантов микроцистина было идентифицировано. Однако, кроме микроцистинов широкое разнообразие других токсичных метаболитов, таких как цианопептолины, анабенепептины, аэроцикламиды, аэрогиносины и микрогинины известны как представляющие экотоксикологические риски и нуждающиеся в дальнейшем изучении. Микроцистины производятся встречающимися во всем мире видами Microcystis, Anabaena, Aphanizomenon, Planktothrix и Oscillatoria. Microcystis наиболее известная цианобактерия, формирующая цветения в пресных экосистемах. Предыдущие исследования полагают, что в дополнение к токсичности, микроцистины играют главную роль как аллелопатические вещества. Их присутствие в среде, где произошел лизис клеток “cообщает” остальным клеткам о давлении на популяцию, увеличивая биосинтез микроцистина Связывая особые протеины в клетках, это вещество защищает Microcystis от оксидативного стресса и изменяет метаболизм цианобактерий“, — отмечается в исследовании (2021) “Межвидовые взаимодействия как ведущая сила, влияющая на структуру сообщества в озерах через цианотоксины” [26] (2013). “Эффекты, оказываемые на рост, антиоксидантную ферментную активность и уровни внеклеточных протеинов зеленой водоросли Chlorella vulgaris подвергнутой воздействию неочищенных цианобактериальных экстрактов и чистого микроцистина и цилиндроспермопсина”: “Неочищенные экстракты Aphanizomenon ovalisporum были токсичными для C. vulgaris. Очищенные токсины в концентрации до 179.0 µг/Л, с другой стороны, стимулировали рост зеленой водоросли. Результаты роста предполагают, что токсичность экстрактов A. ovalisporum вероятно заключается в синергическом действии цилиндроспермопсина и других метаболитов, производимых цианобактерией” [15] (2024). “Аллелопатические эффекты цианотоксинов на физиологические реакции Сhlorella vulgaris”: “Анализы роста Ch. vulgaris, с результатами, выраженными как средние темпы роста (удвоение числа клеток/день), показали следующий порядок цианотоксинов: SXT (2.03)> CYN (1.66)> MC-LR (1.56)> ATX-A (0.18). Этот анализ раскрыл выдающийся потенциал анатоксина-A к подавлению роста Chlorella vulgaris по сравнению с другими токсинами. В отношении подавления фотосинтеза, выраженного в процентах подавления хлорофилла-а, следующий порядок цианотоксинов был получен: ATX-A (82 %)> MC-LR (76 %)> STX (46 %)> CYN (16 %). Эти результаты также показали, что среди цианотоксинов, анатоксин-A был наиболее губительным для фотосинтеза. Однако, вопреки наблюдениям в исследованиях роста, сакситоксин оказался более губительным, чем цилиндроспермопсин в плане подавления хлорофилла-а.

Рис. 1. Морфологические изменения в клетках Ch.vulgaris вызванные выделениями СЗВ Microcystis aeruginosа [9]

(2018) “Эффекты вторичных метаболитов Microcystis aeruginosa на рост и *квантовый выход Chlorella vulgaris”: “Аллелопатические взаимодействия между видами фитопланктона рассматриваются как важные факторы, способствующие их доминированию и сукцессиям в природных водах. Microcystis aeruginosa это вид цаинобактерий встречающийся обычно в эвтрофированных озерах, и микроцистин-LR (MC-LR), основной вторичный метаболит в ее клетках рассматриваемый обычно как аллелохимикат. <…> Результаты показали, что микроцистин-LR понизил рост и эффективный квантовый выход Ch. vulgaris, и эффективность подавления возрастала с увеличением концентрации микроцистина-LR. Загрязнение микроцистином-LR ≥ 200 μг/Л существенно подавило рост и эффективный квантовый выход C. vulgaris при концентрации 1500 μг/Л хлорофилла-а в течение 24 часов. <…> В сравнении с культурой, обработанной микроцистином-LR, рост и эффективный квантовый выход C. vulgaris обработанной неочищенными экстрактами дополнительно снизился на 14 % и 3 %, соответственно. Результаты показали, что аллелопатические эффекты микроцистина-LR на присутствующий фитопланктон зависели от дозы, и вторичные метаболиты помимо микроцистина-LR также оказывали негативное действие.” [21] * Квантовый выход у водорослей — показатель эффективности фотосинтеза. В исследовании (2024) ”Микроцистин-LR (MC-LR) подавляет рост зеленых водорослей регулируя антиоксидантные и фотосинтетические системы” авторы показали: “Выделения микроцистинов от формирующих цветение цианобактерий считаются механизмом, дающим конкурентное преимущество популяциям Microcystis, угрожающим безопасности водных ресурсов и водному экологическому балансу. <…> Микроцистины вызвали оксидативный стресс у C. vulgaris, которая была самой чувствительной водорослью из изученных, и выделила больше гликолипидов во внеклеточное пространство, разрушая таким образом структуру клетки. <…> Дополнительно, два метаболических пути, витамина B6 и сфинголипидов, у C. vulgaris были существенно побеспокоены микроцистинами, дополняя разрушения клеточной мембраны и митохондрий. Таким образом, низкая (400 μг/Л) и высокая (1,600 μг/Л) MC-LR концентрации микроцистина подавили рост водоросли в течение 3–7 суток, и степень подавления росла с увеличением концентрации микроцистина. Приведённые выше результаты показывают, что производящие токсины виды Microcystis более устойчивы к токсинам при долговременной экспозиции токсинами в естественных водных средах. Таким образом, микроцистин участвует в межвидовых взаимодействиях и регулировании популяции фитопланктона и создает приемлемые условия для производящей токсины M. aeruginosa как доминантного вида водорослевого цветения.”. [22]

5. Производство микроцистинов как стратегия выживания СЗВ

(2024) “Микроцистины имеют критическое значение для выживания токсичной Microcystis во время долговременного азотного голода” [31]: “…производство микроцистина позволяет токсичной Microcystis аккумулировать больше углеродных резервов в условиях ограниченного азота, что является критичным для выживания клеток в стрессовых условиях. Дальнейший анализ показал, что гены, вовлеченные в синтез микроцистина были существенно усилены в начальной фазе восстановления, что могло помогать токсичной Microcystis усилить катаболизм гликогена и энергетическое восстановление. <…> Наши находки показывают, как токсичная Microcystis устанавливает конкурентное преимущество над нетоксичными видами и обеспечивает новое понимание сезонной динамики популяции Microcystis в естественных условиях.” (2024) “Биологическая функция микроцистинов”: ” В то время как ранние исследования показали, что микроцистины являются вторичными метаболитами с защитной функцией, все большее число исследований физиологии и экологии токсичных цианобактерий указывает на важную физиологическую роль микроцистинов во внутриклеточном метаболизме углерода и адаптации к стрессу, а также в координации взаимодействий клетка-клетка в качестве инфо-химиката. <…> Мы рассматриваем последние успехи в расшифровке биологической роли микроцистинов в метаболизме углерода/азота, антиоксидации, образовании колоний, коммуникации клетка-клетка. Микроцистины играют многофункциональные роли в цианобактериях, что отражает адаптивную пластичность токсичных цианобактерий в меняющихся условиях окружающей среды. “ [33]

6. Межвидовая сигнальная система Сh.vulgaris — СЗВ

(2017) “Аллелопатические взаимодействия линолевой кислоты и окиси азота увеличивают конкурентное преимущество Microcystis aeruginosa”: “Взаимодействия между токсичными СЗВ и их эукариотическими водорослями-конкурентами может влиять на формирование токсичных цветений, однако точные механизмы межвидовых взаимодействий оставались неизвестными. Используя метаболомический и протеомический профили совместно культивируемых токсичной СЗВ M.aeruginosa и зеленой водоросли, а также микроорганизмов, собранных во время цветения видов Микроцистис в озере Тайху (Китай), мы раскрыли новые межвидовые взаимодействия. Мы описали молекулярную взаимосвязь, где M.aeruginosa подавляет рост Ch.vulgaris, модельной конкурирующей зеленой водоросли, путем выработки линолевой кислоты. Дополнительно, мы продемонстрировали, как M.aeruginosa использует сигнальное клеточное соединение оксида азота, производимое Ch.vulgaris, стимулирующее механизм позитивного ответа выработкой линолевой кислоты водорослью M.aeruginosa и ее токсичность. “ [8], — там же далее: " Рост Ch.vulgaris был существенно подавлен сине-зеленой водорослью M.aeruginosa. Спустя 1–4 дня совместного культивирования, урожай клеток Ch.vulgaris уменьшился на 9–24 %, при использовании начального соотношения плотностей культур Ch.vulgaris к M.aeruginosa от 24:1 до 6:1. <…> Это наблюдение соответствует заявленным аллелопатическим эффектам M.aeruginosa в отношении нескольких других видов зеленых водорослей. Анализ с помощью сканирующего электронного микроскопа также показал, что избыток делящихся клеток Ch.vulgaris в совместной культуре уменьшился вдвое по сравнению с контрольной группой. Около 20 % общего количества клеток делились в контрольной группе, в то время как 10 % клеток делились в совместной культуре, показывая, что M.aeruginosa подавляла процессы клеточного деления Ch.vulgaris». [8] Подавление роста Ch.vulgaris линолевой кислотой ученые наблюдали еще в 1996 году: “Ikawa et al. (1996) изолировал все липиды Microcystis aeruginosa и обнаружил подавление Chlorella только в свободных высших фракциях жирных кислот, которые состояли преимущественно из пальмитиновой кислоты, но содержали большие количества линолевой (C18:2) и линоленовой (C18:3) кислот.” [23]

7. Производство СЗВ микроцистинов как защитная стратегия СЗВ от выедания зоопланктоном

(2021)“Вызываемая зоопланктоном химическая защита у производящей микроцистин Microcystis aeruginosa (цианобактерия) в присутствии инфо-химикатов Daphnia gessneri ”: “…Инфо-химикаты Daphnia вызывали существенное увеличение производства токсина M. aeruginosa.”, — говорится в исследовании [34] (2012) “Химическая экология цианобактерий”: “Недавно, была обнаружена связь метаболита микроцистин-LR с внутривидовым сигнальным механизмом у Microcystis sp.149. Это вещество выделяется в окружающую среду не живыми клетками Microcystis, но скорее, из клетки, разрушенной хищником. Schatz and co-workers показали, что целые клетки Microcystis sp. KLL MG существенно увеличивают производство микроцистина в присутствии содержимого разрушенной клетки того же вида или экзогенного микроцистина. <…> Авторы считают, что эти события отражают защитный механизм, благодаря которому популяция Microcystis чувствует разрушение находящихся рядом особей (в результате, например, выедания), и как следствие, увеличивает свою токсичность. Это подразумевает уровень биологической организации близкой к многоклеточности у Microcystis.” [35]. “При непосредственном присутствии зоопланктона, повышенное удельное производство микроцистина произошло у всех трех штаммов Microcystis, с минимальными концентрациями микроцистина до пяти раз выше (61.5–177.3 мг г−1 сухих клеток) чем в контроле.’’, — сообщается в исследовании “Производство токсина цианобактерией увеличивается в присутствии зоопланктона”, — далее: “При косвенном присутствии зоопланктона, удельное производство микроцистина увеличилось по сравнению с контролем у трех штаммов M. aeruginosa. Средние максимальные концентрации микроцистина во время эксперимента составляли 92.6–125.7 мг г−1 сухих клеток. <…> Эти результаты свидетельствуют о том, что несколько штаммов Microcystis aeruginosa увеличили производство токсина в ответ на прямое и непрямое присутствие растительноядного зоопланктона нескольких видов, и поддерживают гипотезу о том, что этот ответ является индуцированной защитой, регулируемой выделением инфо-химикатов зоопланктоном.”. [36] “Во всех экспериментах, выедание Microcystis находилось в обратной зависимости от содержания микроцистина-LR в клетках этой водоросли, в то время как выбор альтернативной жертвы был положительно cвязан с содержанием микроцистин-LR в Microcystis. Более того, выедание Chlamydomonas также уменьшалось с ростом микроцистина-LR в Microcystis, что предполагает подавление рачка E. gracilis токсинами. Обратная зависимость между концентрацией микроцистина-LR в клетках и пищевыми реакциями поддерживает гипотезу о защите от хищников. “,- уточняют авторы исследования (2016)“Эффект содержания токсина (микроцистин) в Microcystis на выедание веслоногим рачком.” [37]

8. Влияние питательных элементов (азот, фосфор) на прямую конкуренцию Ch.vulgaris и CЗВ

(2024) “Межвидовая конкуренция усиливает производство микроцистина водорослью Microcystis aeruginosa в зависимости от температуры и концентрации питательных элементов.”: “…повышенные температуры и уровни питательных элементов значительно увеличивали биомассу и рост M.aeruginosa, конкурентно превосходящие хлореллы. В частности, при уровнях фосфора между 0.10 и 0.70 мг P Л−1 рост M.aeruginosa при совместном культивировании увеличился на 23 %-52 % по сравнению с раздельным культивированием. в то время как рост хлорелл сдвинулся от позитивного при раздельном культивировании, до отрицательного при совместном культивировании. Анализ избыточности и вариационное разбиение показали, что хлореллы стимулируют продукцию у M.aeruginosa и уровни питательных элементов более важны для продукции токсинов, чем температура.Модель Лотки-Вольтерра открыла позитивную корреляцию между интенсивностями конкуренции и концентрацией микроцистина.” [12] (2023) “Порог концентрации фосфора для роста Microcystis wesenbergii, Microcystis aeruginosa, и Chlorella vulgaris в соответствии с формулой Моно”: «С помощью улучшенной модели Моно, мы заключили, что концентрация фосфора при нулевом темпе роста является нижним порогом, лимитирующим рост водорослей и способным эффективно контролировать нашествия водорослей. Этот нижний порог помечен как S′. На базе этой концепции, мы разработали эксперименты с ростом водорослей. На результатах мы построили уравнение эффективно описывающее связь между ростом водорослей и концентрацией питательных элементов, когда три вида водорослей растут в условиях ограниченного фосфора, соответствующие концентрации фосфора, при которых эти виды имеют нулевой рост составляют 0.0565, 0.0386, и 0.0205 мг/Л, как показано в следующем порядке их значений S′: M.wesenbergii S′ < M.aeruginosa S′ < Ch.vulgaris S′. Более того, с ростом концентрации фосфора рост M.aeruginosa становится быстрее, чем у M. wesenbergii и Ch.vulgaris. Следовательно, M.aeruginosa становится доминантной популяцией в воде, что приводит к преобладанию этой водоросли в водорослевых цветениях. Эта ситуация объясняет обычное распространение цианобактериальных цветений» [13]. За высокие уровни азота и фосфора в водоемах, а также за дисбаланс питательных элементов с количественным превосходством фосфатов, отвечает загрязнение водоемов сточными водами с содержанием удобрений и моющих средств — не такое уж редкое явление в наши дни.

9. Влияние абиотических факторов на прямую конкуренцию хлорелл и СЗВ

(2023) “Токсичные и нетоксичные штаммы Microcystis aeruginosa оказывают температурно зависимую аллелопатию на рост и фотосинтез Chlorella vulgaris”: “Рост Ch. vulgaris, культивированной вместе токсичным или нетоксичным штаммом M. aeruginosa, происходил при + 20 °C, но был подавлен при температурах ≥25 °C. Подавляющий эффект токсичного и нетоксичного штамма M. aeruginosa на C. vulgaris возрастал линейно с увеличением температуры. Более того, токсичная M. aeruginosa FACHB-905 вызывала более сильное подавление роста C. vulgaris или Pmax и Rd смесей, чем нетоксичная M. aeruginosa FACHB-469.” [14] (2007) “Отличия в реакциях на темноту между Microcystis aeruginosa и Chlorella pyrenoidosa ‘” экспериментально доказано, что “по сравнению с C. pyrenoidosa, M aeruginosa более приспособлена к перенесению темноты, которая является неблагоприятной для роста водоросли, но обычно существует в воде и донных отложениях эвтрофированных водоемов. Лучшая переносимость темноты может быть одной из причин по которой M aeruginosa обычно является доминантным видом в эвтрофированных водоемах.” [17] (2024) «Изменения концентрации CO ₂ вызывают сукцессию вспышек цветения токсичных и нетоксичных штаммов Microcystis »: «Лабораторные эксперименты позволили установить, что при в условиях низкого содержания СO ₂ (100–150 ppm) токсичные штаммы могли эффективнее удалять CO ₂ и доминировать. <….> Полевые наблюдения с июня по ноябрь на озере Тайху показали, что процент токсичных штаммов возрастал с понижением концентрации СO ₂ ». [57].

10. Пример межвидовой конкуренции Ch.vulgaris и СЗВ в полевых (природных) условиях

Пример, позволяющий соотнести изложенные выше экспериментальные данные c картиной в полевых условиях — пространственно-временное распределение видов зеленых и СЗВ во время цветения незамерзающего озера Тайху в Южном Китае, опубликованное в научном исследовании «Анализ пространственного и временного распределения доминантных микроводорослей в озере Тайху, основанный на данных радиометрии (OLCI)» [11] (2023): «Согласно радиометрическим (OLCI) изображениям озера Тайху в период с 2016 до 2020 г. Microcystis являлась доминантной микроводорослью, за ней следовали Pseudanabaena и Aphanizomenon. Доминантность двух других видов хлорофитов была менее выраженной. Доля Microcystis как доминантного вида была выше летом, в то время как доля Pseudanabaena достигала пика зимой. Доля Aphanizomenon варьировалась незначительно в течение года, в то время как доли двух других хлорофитов достигали пика зимой. Что касается пространственного распределения, весенняя и осенняя схемы были относительно схожими. Летом примерно в 80 % озера доминировала Microcystis. Зимой преобладали Chlorella и Scenedesmus вдоль юго-восточного побережья озера Тайху». [12].

Рис. 2. Цветение озера Тайху в провинции ЦзянСу, КНР.

Источник изображения: https://www.ecns.cn/hd/2018–05–31/detail-ifyuurnp0995951.shtml#

Фотографии цветения озера Тайху показывают, что независимо от того, получает ли преимущество CЗВ или эукариоты, речь идет о цветении водоема, когда плотности клеток значительно превышают допустимую концентрацию (10 г/м ³ .)

Выводы

1. Негативное влияние выделений Ch.vulgaris на СЗВ, на которое ссылается метод “альголизации” как на теоретическую основу не описано в научной литературе, не подтверждено экспериментально.
2. Целый ряд научных публикаций содержит экспериментальные доказательства того, что токсичные СЗВ, производят и выделяют токсичные вещества (цианотоксины микроцистин-LR, анатоксин-А, цилинодроспермопсин, линолевая кислота, и др.), выполняющие функцию аллелохимикатов, т. е. веществ, негативно влияющих на другие водоросли: подавляющих рост, фотосинтез, метаболизм, и разрушающих клетки Ch.vulgaris.
3. СЗВ увеличивают производство аллелохимикатов, в ответ на присутствие и конкуренцию Ch.vulgaris за питательные элементы (азот, фосфор).
4. Описан межвидовой сигнальный механизм, когда выделения (экзометаболиты) Ch.vulgaris (NO) служат для СЗВ сигналом тревоги (инфо-химикатом), стимулирующим СЗВ к увеличению производства аллелохимиката, подавляющего рост Ch.vulgaris — линолевой кислоты.
5. Описан сигнальный механизм, когда присутствие хищника (зоопланктон), и его выделений (инфо-химикатов), стимулируют СЗВ к увеличению производства аллелохимиката микроцистин-LR. Интенсивность выедания клеток СЗВ зоопланктоном находится в обратной связи с увеличением содержания микроцистина-LR в клетках СЗВ.
6. С увеличением температуры, и/или концентрации доступного фосфора СЗВ резко увеличивают скорость собственного роста, эффективность эксплуатации доступного фосфора, и производство аллелохимикатов. Высокие концентрации фосфора могут компенсировать недостаток температуры.
7. Производство цианотоксинов (микроцистин-LR) обеспечивает СЗВ высокую пластичность в меняющихся условиях окружающей среды. В частности, производство микроцистинов служит СЗВ защитой от выедания зоопланктоном и обеспечивает конкурентное преимущество перед съедобными эукариотическими водорослями.
8. На примере незамерзающего озера Тайху в Южном Китае показано, что летом в озере безусловное преимущество получают СЗВ (M.aeruginosa), а в зимнее время в юго-восточной части водоема (наиболее мелководной) наблюдается цветение зеленых водорослей (Сh.vulgaris и Scenedesmus).
9. На примерах водоемов, прошедших процедуру “альголизации” (Ижевского, Черноисточинского, Пензенского водохранилищ), показано, что “альголизация” привела к выбору монодоминатного вида цианобактериального цветения (A.flos-aqua), и к увеличению плотности “цветения” СЗВ.

Заключение

Выводы заставляют согласиться с отечественными учеными в том, что Chlorella vulgaris не имеет преимущественных механизмов в конкуренции с СЗВ, кроме высокой начальной скорости размножения в благоприятных условиях среды в монокультуре [49]. Прямая конкуренция Ch.vulgaris с СЗВ сводится в основном к эксплуатации питательных элементов (азот, фосфор). Этот факт позволяет критически взглянуть на саму цель метода “альголизации”: “Биологическая реабилитация методом коррекции альгоценоза приводит к тому, что за несколько лет гарантированно исчезают колонии сине-зелёных водорослей” [38]. Доминирование зеленых или сине-зеленых водорослей, определяется биотическими (доступность питательных элементов, конкурентные преимущества, защитные механизмы и др.) и абиотическими (температура, свет, аэрация, уровень воды, скорость течения.) факторами в конкретных условиях. В 2023 г. китайские ученые в исследовании «Влияние бактериального альгицида на метаболические пути Chlorella vulgaris» предупреждали: «Хлорелла является доминантным видом во время опасных водорослевых цветений (HAB) во всем мире, приносящих серьезные экологические проблемы и являющихся серьезной угрозой безопасности питьевой воды» [29] В исследовании (2023) «Зеленые микроводоросли вытеснили цианобактерии в мелком озере Лонху» авторы описывают доминирование зеленых водорослей как “цветение”: «Согласно полученным результатам, зеленые водоросли доминировали в озере Лонху, составляя 71,8–80,31 %. Временная и пространственная динамика цветений зеленых водорослей коррелировала с содержанием общего органического азота, показывая, что органический азот может быть ключевым спусковым механизмом цветений зеленых водорослей». [56].

Рис. 3

Почему в описанных примерах “альголизации” водохранилищ России [49] произошел выбор именно цианобактерии Aphanizomenon flos-aqua в качестве монодоминантного вида цветения? Напрашивающийся ответ — A.flos-aqua обладает способностью формировать цветения в условиях недостатка азота, фиксируя азот (N2) из воздуха. [44] “Обычный порядок сукцессии: эукариотическая водоросль → фиксирующий атмосферный азот вид → не фиксирующий атмосферный азот вид, вызванный повышением температуры, а также содержанием в воде питательных элементов (абсолютными и относительными концентрациями азота и фосфора).<…> Водоемы страдающие от цианобактериальных цветений часто испытывают смену доминантных видов фитопланктона от эукариотических водорослей весной к цианобактериям летом, после чего в цианобактериальных сообществах происходят сукцессии различных видов. Цианобактериальное доминирование зависит от абиотических и биотических экологических факторов. Температура — один из абиотических факторов изменяющийся в течение сезона.”, — уточняют авторы исследования (2021) “Цианобактериальное доминирование и сукцессии: факторы, механизмы, предсказания, и управление”, там же далее: “Таким образом, когда содержание азота ограничено в водоемах, фиксирующие азот цианобактерии количественно опережают другой фитопланктон включая не фиксирующие азот цианобактерии. Когда азота в водоеме достаточно, фиксаторы азота переключается с фиксации азота на рост клеток во время распределения ресурсов, поскольку фиксация азота энергозатратна. Таким образом, для азотфиксирующих цианобактерий, эффективный баланс или быстрое переключение между фиксацией азота и ростом позволяет адаптироваться к стрессу в окружающей среде.” [11]. Aphanizomenon своеобразно решает и проблему необходимого для роста неорганического фосфора. (2010)” Рабовладение в водоеме от токсичной Aphanizomenon ovalisporum, индуцирующей щелочную фосфатазу у фитопланктона”: токсичные штаммы Aphanizomenon могут выделять вещества (цилиндроспермопсин), заставляющие другие микроорганизмы (например, зеленые водоросли) производить щелочную фосфатазу, выделяя таким образом в окружающую среду неорганический фосфор, необходимый Aphanizomenon для роста и доминирования. В то время как другие водоросли (зеленые и сине-зеленые) тратят энергию на производство ферментов, Aphanizomenon эффективно поглощает освободившийся неорганический фосфор с помощью своих высокоэффективных транспортных систем, практически «обирая» другие организмы. [10]. Потенциально токсичный штамм Aphanizomenon flos-aquae изолированный из цветения эвтрофного озера Вела (Португалия) в мае 2001 года в серии экспериментов показал высокую зависимость от фосфора, в большей степени, чем от азота, а его выделения подавляли рост C. vulgaris. [25] Есть у Aphanizomenon и защита от выедания зоопланктоном. В работе (2013) “Aphanizomenon gracile утолщается в присутствии Daphnia. Защитный механизм против выедания?” показано, что способность Aphanizomenon gracile заметно увеличивать толщину филаментов в присутствии зоопланктона (Daphnia) и его выделений, может быть частью стратегии, помогающей Aphanizomenon выдержать давление зоопланктона на ранних стадиях цветения.” [42]

На последнем механизме защиты СЗВ хотелось бы остановиться. В отличие от токсичных СЗВ, являющихся неадекватным кормом из-за низкой питательной ценности, токсичных механизмов защиты от выедания, и формирования колоний, эукариотическая зеленая водоросль Ch.vulgaris является полностью съедобной высокопитательной кормовой базой идеальной для зоопланктона. Реклама “альголизации” подчеркивает этот известный науке факт: «Поскольку сама хлорелла и ее метаболиты (выделяемые в процессе жизнедеятельности вещества) являются наилучшим кормом для зоопланктона (рачков, дафний и других полезных микроорганизмов, являющихся кормом для рыб), то численность зоопланктона в водоеме увеличивается в разы, а численность хлореллы в какой-то момент начинает регулироваться естественным путем — цветение водоема при переизбытке микроводоросли хлорелла в принципе невозможно», — говорится в статье “Принципы альголизации.” [38]. Daphnia pulex –ключевой растительноядный организм, питающийся Ch.vulgaris, способный регулировать численность этой водоросли. Каким водорослям отдаст предпочтение зоопланктон, та же Daphnia, имея равный доступ к Сh. vulgaris и CЗВ? (2005) “Проглатывание микроцистинов Дафнией: кишечное всасывание и токсические эффекты”: “Микроцистины быстро перешли из пищеварительной полости в кровь. Этот процесс, очевидно, потребовал предварительного разрыва кишечного эпителия пока неизвестным фактором Microcystis. Как только микроцистины попали в кровь, они затронули нервно-мускульную связь или другую жизненную функцию, влияющую на основные мускульные системы. Позже, частота биения грудных ножек, мандибул (жвал), второй пары усиков, а также активность передней кишки понизились, а мускулы средней кишки были стимулированы. В конце, животные продемонстрировали симптомы истощения и умерли. Результаты показывают, что прием от 10.2 нг до 18.3 нг микроцистина на 1 мг массы тела Daphnia убивает D. galeata за 2 дня*.” [53] * Нормальный срок жизни Daphnia 2–6 недель. “Получено ясное свидетельство. Цианобактериальные метаболиты понизили выживаемость Daphnia magna и снизили активность ферментов оксидативного стресса. Одновременно, присутствие D. magna не повлияло на фотосинтез.”, — “Перекрестный разговор: Двусторонние аллелопатические взаимодействия между токсичной Microcystis и Daphnia” [52] (2018) “Избирательное выедание зоопланктоном регулирует потребление и доминирование токсичного фитопланктона над многочисленными поколениями жертвы”: “Когда веслоногий рачок значительно сократил биомассу съедобной водоросли, это привело систему к доминированию токсичной водоросли, что похоже уменьшило эффективность избирательного выедания в последний день опыта.” [39] (2018) “Селективное выедание тропическим веслоногом рачком (Notodiaptomus iheringi) облегчает доминирование Microcystis”: “…рост каждого фитопланктона наблюдался в присутствии или отсутствии веслоногого рачка Notodiaptomus iheringi в культурах 1 литр, начиная с 6-кратного превосходства биомассы Cryptomonas. По сравнению с контролем без хищника, N. iheringi понизила рост обоих видов фитопланктона, но рост Cryptomonas был снижен до отрицательных значений, в то время как рост Microcystis оставался положительным несмотря на присутствие хищника. 6 суток избирательного выедания N. iheringi увеличило биомассу Microcystis к Cryptomonas на порядки по сравнению с контролем, и таким образом, облегчило доминирование цианобактерии <…> Результаты показывают, что избирательно питающийся зоопланктон может облегчить цветение цианобактерий выедая конкурирующий с ними эукариотический фитопланктон.“ [45] (2004) “Рост популяции Daphnia pulex (Ветвистоусые) на смешанной диете (Microcystis aeruginosa с Chlorella или Scenedesmus)”: “При культивировании на смешанной диете, независимо от видов водорослей, D.pulex показала сниженные темпы роста, c увеличивающейся пропорцией Microcystis. D. pulex сначала отказывалась от смешанной диеты (M.aeruginosa c Chlorella или Scenedesmus в различных пропорциях), не росла при переводе на питание только M.aeruginosa, и даже начала убывать с самого начала эксперимента.” [43] Таким образом, выедание зоопланктоном Сh.vulgaris, можно оценить, как высоко избирательное в сравнении с СЗВ. (2022) «Селективное выедание фитопланктона зоопланктоном определяет быстрые водорослевые сукцессии и цветения в океанах»: «В модельной планктонной экосистеме, содержащей фитопланктон и зоопланктон, последний обычно избегает поедать токсичный фитопланктон и предпочитает нетоксичные виды, модулируя степени выедания. Токсины, выделяемые токсичным фитопланктоном, могут привести к уменьшенному выеданию зоопланктоном обоих видов фитопланктона, и присутствие нетоксичного фитопланктона также уменьшает нагрузку выедания на токсичный фитопланктон. <…> Наши результаты показывают, что избирательное выедание зоопланктоном усиливает рост биомассы зоопланктона и токсичного фитопланктона и содействует сосуществованию всех видов. Низкая избирательность выедания (например, низкие значения коэффициентов предпочтения и избегания) снижает популяцию зоопланктона и увеличивает возможность цветения фитопланктона. Средний уровень избирательности выедания помогает сохранять систему в балансе. С высокой селективностью выедания фитопланктона токсичный фитопланктон становится доминирующим видом, в результате происходят быстрые водорослевые сукцессии и токсичные водорослевые цветения». [55]. (2006) «Развитие вредных водорослевых цветений под влиянием хищнической активности зоопланктона»: «В целом виды, вызывающие вредные водорослевые цветения, внешне являются слабыми конкурентами за питательные элементы, в то время как развитие поедающих их организмов в условиях якобы нехватки питания происходит слишком поздно, после того как питательные элементы в основном были усвоены быстрорастущими видами, не участвующими во вредном водорослевом цветении. <…> Это приводит к перераспределению питательных элементов в пользу роста вредного водорослевого цветения, происходящего за счет конкурирующих видов микроводорослей. Ограничение данного переноса обеспечивает постоянный уровень нехватки питательных элементов, приводящий к освобождению видов водорослей, участвующих во вредном водорослевом цветении, от контроля со стороны зоопланктона. Этот процесс является самостабилизирующимся до тех пор, пока потребность в питательных веществах превышает предложение, поддерживая несъедобность вредного водорослевого цветения. Такие явления часты в условиях эвтрофикации со смещенными соотношениями питательных элементов» [40] Быстро растущим эукариотическим видом, эффективно потребляющим питательные элементы (азот, фосфор) является Ch.vulgaris, предлагаемая в методе “альголизации” в качестве “био-ремедиатора водоемов”. Авторы исследования «Снижение концентрации Chlorella vulgaris обработкой ультрафиолетом: природное решение» подчеркивают, что главными факторами формирования вредных водорослевых цветений в Великих Озерах и озере Эри, CША “выступали начальная плотность и межвидовая конкуренция.” [41] Также, увеличивающаяся биомасса Ch.vulgaris, становится растущим источником инфо-химических сигналов, побуждающих СЗВ увеличивать производство аллелохимикатов и мобилизовать ресурсы. Увеличивающаяся биомасса зоопланктона, питающегося Ch.vulgaris, тоже становится растущим источником прямого и инфо-химического давления на CЗВ, заставляющего цианобактерии увеличивать производство цианотоксинов, и образовывать колонии. «Выедание зоопланктоном индуцирует выработку цианотоксинов и формирование колоний у цианобактерий. Цианотоксины являются важной средой для многих переменных, совокупность которых воздействует на сукцессию фитопланктона к цианобактериальному цветению”. [11]

Продолжая тему наносимого “альголизацией” экосистемного вреда, нельзя игнорировать то обстоятельство, что эксплуатация водорослью Сh.vulgaris питательных элементов (азота и фосфора) зависит от суточного прироста ее водорослевой биомассы [48]. В промышленных системах предусмотрено отделение биомассы С.vulgaris от очищенного стока [48]. В исследовании (2023) «Очистка канализационных стоков с помощью микроводоросли Ch. vulgaris в целях параллельной очистки стока и выращивания биомассы» указано, что 14-дневный цикл культивирования C.vulgaris на канализационном стоке закончился отмиранием клеток C. vulgaris и возвращением в воду питательных элементов, а плотность биомассы достигла 400 мг/л (или 400 г/м 3, или 28 г/м 3 /сут). [48] () “Сравнительное исследование роста и удаления питательных элементов пятью зелеными микроводорослями в симуляции хозбытового стока”: “… масштабные количества биомассы производятся одновременно и служат альтернативой производству биотоплива третьего поколения и полезных ингредиентов. “ [30] Начальное цветение в водоеме измеряется концентрацией водорослей >10 г/м 3, а интенсивное цветение наблюдается при плотности клеток 100–500 г/м3. [48] При благоприятных условиях (свет, температура, аэрация) Ch. Vulgaris дает десятки граммов клеток на кубометр воды каждые сутки. Авторы метода “альголизации” теоретизируя “скармливают” эту огромную биомассу зоопланктону и рыбам, считая на том процесс очистки водоема завершенным. [38] Биомасса водорослей Ch. vulgaris является мощным источником вторичного загрязнения водоема свободной органикой и питательными элементами (азот, фосфор), освобождаемыми двумя путями: а) естественное отмирание и разложение клеток Ch.vulgaris; б) прохождение через пищеварительный тракт зоопланктона и рыб [47] (2025). “В озере Эри, внутренняя регенерация азота, через гетеротрофное разложение биомассы и последующее высвобождение, может производить добавочный свободный азот и поддерживать цветения видов Microcystis spp.”, — сообщают авторы работы ‘Немногочисленные цианобактерии обеспечивают фиксацию азота и производство цианотоксинов в цветении, где доминирует Aphanizomenon’ [50].

Таким образом, мы выдвигаем гипотезу о экосистемном вреде, наносимом мероприятием “альголизации”: вместо обещаемого рекламой, но при обычных условиях недостижимого, полного вытеснения СЗВ за счет якобы негативного действия выделений C.vulgaris на СЗВ, не подтвержденного научно, “альголизация”, искусственным внесением в водоем дополнительных количеств биомассы эукариотической зеленой водоросли Ch.vulgaris, стимулирует цианобактериальные цветения через а) межвидовую конкуренцию за питательные элементы (азот, фосфор), б) высоко избирательное выедание биомассы Сh.vulgaris зоопланктоном, в) инфо-химическое давление на СЗВ, г) загрязнение водоема дополнительными количествами биомассы C.vulgaris. Примеры “альголизации” водохранилищ [49] показывают, что для “переключения” водоема в режим монодоминатного цианобактериального цветения по схеме “эукариотическая водоросль → азотфиксирующая цианобактерия” достаточно не более трех лет. Примеры “нейтральных” результатов “альголизации”, когда с водоемом не происходит очевидных изменений (не стало лучше, или хуже) [54], не гарантируют, что сдвиг в экосистеме не проявится в течение последующих лет (мы располагаем такими примерами). В условиях эвтрофикации это может произойти быстрее. Вызывает беспокойство тот факт, что предлагающие “альголизацию” коммерческие фирмы, сначала называли срок необходимый для “полного вытеснения CЗВ” — 3 года, но после ряда неудачных попыток [49] они увеличили этот срок до 5 лет. “ [38]

Литература:

1. Решение XI Съезда Гидробиологического общества при Российской академии наук (22–26 сентября 2014 г.). — URL: https://gboran.ru/wp-content/uploads/2014/12/Решение_XI-съездаГБОРАН.pdf
2. Кульнев В., Анциферова Г., Насонов А., Цветков И., Суздалева А., Графкина М. Моделирование и анализ процесса альголизации технологического водоема Новолипецкого металлургического комбината на основе мультифрактальной динамики. Экология и промышленность России. 2019;23(10):66–71. DOI: https://doi.org/10.18412/1816–0395–2019–10–66–71
3. Насонов А. Н., Цветков И. В., Кульнев В. В., Базарский О. В., Жогин И. М. Фрактальный анализ биологической реабилитации водных объектов методом коррекции альгоценоза. Матер. Междунар. научн. форума «Проблемы управления водными и земельными ресурсами». В 3 ч. М., 2015. С. 165–180. URL: http://www.algobiotehnologia.com/shop/?gid=273
4. Марченко Е. Е., Кульнев В. В., Анциферова Г. А., Тарасова Н. Г., Еремкина Т. В., Михайлов Б. В. К вопросу о таксономическом составе фитопланктона и качестве воды Леневского водохранилища и Нижнетагильского городского пруда (Свердловская область). Тр. III-го Уральского Междунар. экологического конгресса «Экологическая безопасность промышленных регионов». Пермь, 2015. С. 73–82. URL: http://www.algobiotehnologia.com/shop/?gid=251
5. Interspecific competition between the bloom-causing dinoflagellates Hetrocapsa bohaiensis and the local species Chlorella pyrenoidosa / Yiwen Zhang, Liu Yue, Yang Dongliang, Lu Marine // Environmental Research — 2022— 184:105855 — DOI:10.1016/j.marenvres.2022.105855
6. Взаимное влияние цианобактерий и зеленых водорослей при совместном культивировании на примере Dolichospermum spiroides, Planktothrix agardhii и Chlorella vulgaris / Гайсина Л. А., Новикова Е. О., Гибадуллина Н. Б., Падалка А. А., Павлюк Т. Е. Башкирский государственный педагогический университет им. М. Акмуллы Всероссийский научно-исследовательский институт фитопатологии Российский научно-исследовательский институт комплексного использования и охраны водных ресурсов —2024 — Том 17, № 6 — Страницы: 898–906— DOI: https://doi.org/10.31857/S0320965224060048
7. Biotechnological approaches for suppressing Microcystis blooms: insights and challenges / Mingyeong Kang, Seonah Jeong, So-Ra Ko, Min-Seong Kim & Chi-Yong Ahn // Applied Microbiology and Biotechnology — 16 September 2024 — Volume 108, article number 466, URL: https://link.springer.com/article/10.1007/s00253–024–13260-w
8. Allelopathic interactions of linoleic acid and nitric oxide increase the competitive ability of Microcystis aeruginosa / Hao Song, Michel Lavoie, Xiaoji Fan, Hana Tan, Guangfu Liu, Pengfei Xu,Zhengwei Fu, Hans W Paerl и Haifeng Qian // The ISME Journal — 2017—, 1–12 — DOI:10.1038/ismej.2017.45
9. Interaction Effects of Temperature, Light, Nutrients, and pH on Growth and Competition of Chlorella vulgaris and Anabaena sp. Strain PCC / Shun Long Meng, Xi Chen, Jing Wang [et al.] // Frontiers in Environmental Science. — 2021. — Vol. 9. — P. 690191. — DOI: 10.3389/fenvs.2021.690191
10. Enslavement in the Water Body by Toxic Aphanizomenon ovalisporum, Inducing Alkaline Phosphatase in Phytoplanktons / Yehonathan Bar-Yosef, Assaf Sukenik, Ora Hadas, Yehudit Viner-Mozzini, Aaron Kaplan // Current biology —2010—Volume 20, Issue 17, —Pages 1557–1561 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.cub.2010.07.032
11. Cyanobacterial dominance and succession: Factors, mechanisms, predictions, and managements / Zeshuang Wang, Siddiq Akbar, Yunfei Sun, Lei Gu, Lu Zhang, Kai Lyu, Yuan Huang, Zhou Yang // Journal of Environmental Management —2021—Volume 297, P. 113281—DOI: https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2021.113281
12. Interspecific competition enhances microcystin production by Microcystis aeruginosa under the interactive influences of temperature and nutrients / Xiaoyu Cui, Ning Yang, Hongyang Cui, Qing Yang, Zhengyu Wu, Bo Shao, Yingxin Zhao, Yindong Tong/ / Water Research — 2024 — Volume 265, 1— P. 122308 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.watres.2024.122308
13. «Phosphorus Threshold for the Growth of Microcystis wesenbergii, Microcystis aeruginosa, and Chlorella vulgaris Based on the Monod Formula» / Yansen Guo,Wenrui Fu, Nan Xiong, Jian He и Zheng Zheng // Water — 2023–15(24) — P.4249 —DOI:10.3390/w15244249
14. Toxic and non-toxic strains of Microcystis aeruginosa induce temperature dependent allelopathy toward growth and photosynthesis of Chlorella vulgaris [=]/Zengling Ma, Tingxuan Fang, Ronald W. Thring, Yubao Li, Hengguo Yu, Qin Zhou, Min Zhao Zhejiang // Harmful Algae — 2015— Volume 48— P. 21–29
15. Effects on growth, antioxidant enzyme activity and levels of extracellular proteins in the green alga Chlorella vulgaris exposed to crude cyanobacterial extracts and pure microcystin and cylindrospermopsin / Joana Azevedo // Ecotoxicology and Environmental Safety — 2013 — Volume 94, 1 — P. 45–53 — DOI:
16. Allelopathic effects of cyanotoxins on the physiological responses of Chlorella vulgaris / Maria Virgínia da Conceição Albuquerque, Railson de Oliveira Ramos, Maria Célia Cavalcante de Paula E Silva, Roberta Milena Moura Rodrigues, Valderi Duarte Leite, Wilton Silva Lopes // Toxicon — 2024 — Sep:248— P.107847. — DOI: 10.1016/j.toxicon.2024.107847.
17. Differences in Responses to Darkness between Microcystis aeruginosa and Chlorella pyrenoidosa / Min Zhang, Fanxiang Kong, Xiaoli Shi Chinese Academy of Sciences Peng Xing Nanjing // Journal of Freshwater Ecology — 2007— 22(1) —P.93–99—DOI:10.1080/02705060.2007.9664149
18. Allelopathy and competition between Chlorella vulgaris and Pseudokirchneriella subcapitata: Experiments and mathematical model / Paolo Fergola, Marianna Cerasuolo, Antonino Pollio, Gabriele Pinto // Ecological Modelling —2007— 208(2) —P.205–214—DOI:10.1016/j.ecolmodel.2007.05.024
19. Growth interactions among blue-green (Anabaena Oscillarioides, Microcystis aeruginosa) and green (Chlorella sp.) algae / Catherine W. Y. Lam & Warwick B. // Hydrobiologia — 1979 — Volume 63— P. 135–143— URL: https://link.springer.com/article/10.1007/BF00030076
20. Effects of temperature on the growth and competition between Microcystis aeruginosa and Chlorella pyrenoidosa with different phosphorus availabilities / Lingxiao Rena, Jing Huang, Bao Wang, Huiya Wang, Ran Gong, Zhixin Hua // Desalination and Water Treatment — 2021— 87–111— DOI: 10.5004/dwt.2021.27819 241
21. Effects of Microcystis aeruginosa' secondary metabolites on growth and effective quantum yield of Chlorella vulgaris / Fang Tingxuan, Ma Zengling // 湖泊科学 — 2018 — Vol. 30 Issue (3) — P.732–740. DOI: 10.18307/2018.0315.
22. Microcystin-LR (MC-LR) inhibits green algae growth by regulating antioxidant and photosynthetic systems / Zhe Li, Yun Zheng, Hua Ma, Fuyi Cui // Harmful Algae —2024— Volume 134— 102623 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2024.102623
23. Algal polyunsaturated fatty acids and effects on plankton ecology and other organisms / Miyoshi Ikawa // UNH Center for Freshwater Biology Research—2024–6(2) — P.17–44. — URL: https://www.cfb.unh.edu/PDF/2004/UNHCFBR-6–2-2004.pdf
24. Growth of blue-green algae in the Manukau (New Zealand) oxidation ponds—II. Experimental studies on algal interaction / W. F. Vincent ∗, W. B. Silvester †// Water Research — 1979 — Volume 13, Issue 8 — P.717–723— DOI: https://doi.org/10.1016/0043–1354(79)90235–5
25. Aphanizomenon flos-aquae grown under different nutrient concentrations and the effects of its exudates on growth of two green algae / Daniela De Figueiredo, Ulisses Miranda Azeiteiro, Fernando J. M. Gonçalves, Pereira M.J — 2004 — Fresenius environmental bulletin — 13(7) — P.665–670 URL: https://www.researchgate.net/publication/232749757_Aphanizomenon_flos-aquae_grown_under_different_nutrient_concentrations_and_the_effects_of_its_exudates_on_growth_of_two_green_algae
26. Reviewing Interspecies Interactions as a Driving Force Affecting the Community Structure in Lakes via Cyanotoxins / Azam Omidi, Stephan Pflugmacher, Aaron Kaplan, Young Jun Kim, Maranda Esterhuizen // Microorganisms— 2021— 25;9(8) — P.1583— DOI: 10.3390/microorganisms9081583
27. Interspecific protection against oxidative stress: green algae protect harmful cyanobacteria against hydrogen peroxide / Erik F J Weenink, Hans C P Matthijs,†, J Merijn Schuurmans, Tim Piel, Maria J van Herk, Corrien A M Sigon, Petra M Visser, Jef Huisman // Environ Microbiol. — 2021–23(5) — P.2404–2419. — DOI: 10.1111/1462–2920.15429
28. Photosynthetic advantage promotes Microcystis competitiveness against Scenedesmus: Synchronized dynamics and structure shifts in symbiotic microbiomes / Wang, Zhaowen Hu, Zengling Ma, He Zhang, Peng Xiao, Siyu Yang, Jun Zuo, Renhui Li // Algal Research — 2025— Volume 88— P.104000 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.algal.2025.104000
29. Unveiling antimicrobial activity of microalgae Chlorella sorokiniana (UKM2), Chlorella sp. (UKM8) and Scenedesmus sp. (UKM9)/ Abdul Fattah Shaima, Nazlina Haiza Mohd Yasin,Nazlina Ibrahim, Mohd Sobri Takriff, Darvien Gunasekaran, Mahmud YY Ismaeel // Saudi J Biol Sci. — 2021 — Oct 2;29(2) — P.1043–1052. — DOI: 10.1016/j.sjbs.2021.09.069
30. Comparative Study of the Growth and Nutrient Removal Effects of Five Green Microalgae in Simulated Domestic Sewage / Li Ji, Qili Ge, Yuan Li, Yifan Gao и Shulian Xie // Water — 2021— 13(24) — P.3613— DOI: https://doi.org/10.3390/w13243613
31. Microcystin production is important for toxic Microcystis to survive long-term nitrogen starvation / Xiao-Ya Lian, Guo-Wei Qiu, Wen-Can Zheng, Jin-Long Shang, Hai-Feng Xu, Guo-Zheng Dai, Nan-Qin Gan, Zhong-Chun Zhang, Bao-Sheng Qiu // Journal of Phycology — 2025— Volume 61, Issue 2 — pp. 379–392 — DOI: https://doi.org/10.1111/jpy.70009
32. In-situ analysis of interspecific competition among microalgae communities using Mueller matrix polarimetry / Jiajin Li, Junqiu Lei, Baohui Han, Caizhong Guan, Hui Ma, Ran Liao // Optics & Laser Technology — 2026— Volume 199— P.114996 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.optlastec.2026.114996
33. The biological functions of microcystins / Nian Wei, Chenlin Hu, Elke Dittmann, Lirong Song, Nanqin Gan // Water Research — 2024— Volume 262, 15 — P.122119—DOI: https://doi.org/10.1016/j.watres.2024.122119
34. Grazer-Induced Chemical Defense in a Microcystin-Producing Microcystis aeruginosa (Cyanobacteria) Exposed to Daphnia gessneri Infochemicals / Mauro Cesar Palmeira Vilar, Thiago Ferreira da Costa Pena Rodrigues, Aloysio da Silva Ferrão-Filho & Sandra Maria Feliciano de Oliveira e Azevedo// Journal of Chemical Ecology — 2021— Volume 47— P.847–858— URL: https://link.springer.com/article/10.1007/s10886–021–01315–5
35. The chemical ecology of cyanobacteria / Pedro N Leão, Niclas Engene, Agostinho Antunes, William H Gerwick, Vitor Vasconcelos // Nat Prod Rep. — 2012 — Jan 12;29(3) — P.372–391. — DOI: 10.1039/c2np00075j
36. Toxin production of cyanobacteria is increased by exposure to zooplankton / Min-Ho Jang, Kyong Ha, Gea-Jae Joo, Noriko Takamura, Prof. Gea-Jae Joo// Freshwater Biology — 2003— Volume 48, Issue 9 — P. 1540–1550 — https://doi.org/10.1046/j.1365–2427.2003.01107.xDigital
37. Effect of the toxin (microcystin) content of Microcystis on copepod grazing / Kemal Ali Ger, Elisabeth J. Faassen, Maria Grazia Pennino, Miquel Lürling // Harmful Algae —2016— Volume 52— P.34–45— DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2015.12.008
38. Принцип действия планктонной хлореллы в водоеме. — URL: https://web.archive.org/web/20240911021041/https://algotec.ru/principle
39. Zooplankton grazing selectivity regulates herbivory and dominance of toxic phytoplankton over multiple prey generations / Kemal Ali Ger, Suzanne Naus-Wiezer, Luc De Meester, Miquel Lurling Wageningen // Limnology and Oceanography — 2018— 64(3) — DOI:10.1002/lno.11108
40. Mitra, A. Promotion of harmful algal blooms by zooplankton predatory activity [= Развитие вредных водорослевых цветений под влиянием хищнической активности зоопланктона] / A. Mitra, K. J. Flynn // Biology Letters. — 2006. — Vol 2, № 2. — P. 194–197. — DOI: 10.1098/rsbl.2006.0447
41. Chen, E. S. The reduction of Chlorella vulgaris concentrations through UV-C radiation treatments: A nature-based solution (NBS) [= Снижение концентрации Chlorella vulgaris обработкой ультрафиолетом: природное решение] / E. S. Chen, T. B. Bridgeman // Environmental Research. — 2017. — Vol. 156. — P. 183–189. — DOI: 10.1016/j.envres.2017.03.007
42. Aphanizomenon gracile increases in width in the presence of Daphnia. A defence mechanism against grazing? / Slawek Cerbin, Adam Mickiewicz, Łukasz Wejnerowski, Marcin Krzysztof Dziuba // — Journal of Limnology — 2013— 72(3) — P.41— DOI:10.4081/jlimnol.2013.e41
43. Population Growth of Daphnia pulex (Cladocera) on a Mixed Diet (Microcystis aeruginosa with Chlorella or Scenedesmus) / Alejandro F. Alva-Martínez, S. S. S. Sarma and S. Nandini // Crustaceana —2004— Vol. 77, No. 8 — pp. 973–988 — URL: https://www.jstor.org/stable/20105779
44. Carbon and nitrogen fluxes associated with the cyanobacterium Aphanizomenon sp. in the Baltic Sea / Helle Ploug, Niculina Musat, Birgit Adam, Christina L Moraru, Gaute Lavik, Tomas Vagner, Birgitta Bergman & Marcel M. M. Kuypers // The ISME Journal— 2010 — volume 4— p. 1215–1223 — URL: https://www.nature.com/articles/ismej201053
45. Selective Grazing by a Tropical Copepod (Notodiaptomus iheringi) Facilitates Microcystis Dominance / Ewaldo Leitão, Kemal A. Ger, Renata Panosso // Front. Microbiol., —2018 — Sec. Aquatic Microbiology — Volume 9 —DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00301
46. Серебряковский, В. И. Альголизация: правда и мифы о биологической реабилитации водоемов водорослями. Часть I / В. И. Серебряковский. — Текст: непосредственный // Молодой ученый. — 2026. — № 3 (606). — С. 174–184. — URL: https://moluch.ru/archive/606/132448.
47. Серебряковский, В. И. Альголизация: правда и мифы о биологической реабилитации водоемов водорослями. Часть II / В. И. Серебряковский. — Текст: непосредственный // Молодой ученый. — 2026. — № 6 (609). — С. 153–166. — URL: https://moluch.ru/archive/609/133010.
48. Серебряковский, В. И. Альголизация: правда и мифы о биологической реабилитации водоемов водорослями. Часть III / В. И. Серебряковский. — Текст: непосредственный // Молодой ученый. — 2026. — № 6 (609). — С. 166–177. — URL: https://moluch.ru/archive/609/133199.
49. Коррекция альгоценозов с помощью интродукции хлореллы: анализ попыток использования / Т. Е. Павлюк, А. Н. Поповa, О. С. Ушакова [и др.] // Водные ресурсы. — 2023. — Т. 50, № 3. — С. 324–333. — DOI: 10.31857/S0321059623030094
50. Rare cyanobacteria drive nitrogen-fixation and cyanotoxin production in an Aphanizomenon-dominated bloom / Kaela E. Natwora, Adam J. Heathcote, Mark B. Edlund, Shane E. Bowe, Benjamin J. Kramer, Jake D. Callaghan, Cody S. Sheik // Harmful Algae—2025 — Volume 150— P.102978 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2025.102978
51. К вопросу об альголизации водоемов / Е. А. Бутакова, Т. Е. Павлюк, О. С. Ушакова [и др.] // Водное хозяйство России. — 2013. — № 5. — C. 75–84. — DOI: 10.35567/1999–4508–2013–5-7
52. Cross talk: Two way allelopathic interactions between toxic Microcystis and Daphnia / Gorenka Bojadzija Savic, Myriam Bormans, Christine Edwards, Linda Lawton, Enora Briand, Claudia Wiegand // Harmful Algae — 2020— Volume 94, P.101803 — DOI: https://doi.org/10.1016/j.hal.2020.101803
53. Ingestion of microcystins by Daphnia: Intestinal uptake and toxic effects / Thomas Rohrlack, Kirsten Seestern Christoffersen, Elke Dittmann, Isabel C. G. Nogueira // Limnology and Oceanography — 2005 —50(2) —P.440–448— DOI:10.4319/lo.2005.50.2.0440
54. Магистерская диссертация на тему «Разработка мероприятий по использованию водоемов урбанизированных территории для рекреационных целей на примере каскада Васильевских озер» / В. Р. Лозовая, н.р. Е. П. Загорская, к.х.н., д.т.н., доцент, С. В. Афанасьев. —2018 — Тольяттинский государственный университет —URL: https://dspace.tltsu.ru/bitstream/123456789/8488/1/Лозовая%20В.Р._ХТм_1601а.pdf
55. Zheng, Y. Selective grazing of zooplankton on phytoplankton defines rapid algal succession and blooms in oceans [= Селективное выедание фитопланктона зоопланктоном определяет быстрые водорослевые сукцессии и цветения в океанах] / Y. Zheng, X. Gong, H. Gao // Ecological Modelling. — 2022. — Vol. 468. — P. 109947. — DOI: 10.1016/j.ecolmodel.2022.109947
56. Green algae outcompete cyanobacteria in a shallow lake, Longhu Lake [= Зеленые микроводоросли вытеснили цианобактерии в мелком озере Лонху] / J. Li, X. Xiao, X. Xian [et al.] // Water Supply. — 2023. — Vol. 23, № 7. — P. 2649–2661. — DOI: 10.2166/ws.2023.154
57. Changes in CO ₂ concentration drive a succession of toxic and non-toxic strains of Microcystis blooms [= Изменения концентрации CO ₂ вызывают сукцессию вспышек цветения токсичных и нетоксичных штаммов Microcystis] / J. Jiang, J. Zeng, J. Wang [et al.] // Water Research. — 2024. — Vol. 250. — P. 121056. — DOI: 10.1016/j.watres.2023.121056